对掠食者的恐惧如何影响个体、群落和生态系统？

数千只黑腹滨鹬（太平洋亚种）以同样的节奏飞行，灰棕色的翅膀和白色的胸脯同步移动，它们掠过水面，然后像波浪一样飞起，有时能持续数小时。这样的飞行相当耗费体能，尤其是在隆冬时节。这些小鸟的重量还不如一个网球，但它们体内的“火炉”必须不断地补充燃料。然而，在海岸沼泽里休憩并消化食物是要付出代价的：一些可怕的掠食者，比如游隼，就隐藏在附近伺机而动。在退去的潮水将它们带回更安全、更开阔的地方之前，这些黑腹滨鹬是不会降落的。

真的是恐惧促使黑腹滨鹬集结成群吗？关于这个问题有一些间接但令人信服的证据。在20世纪70年代，由于杀虫剂的使用，游隼的数量减少，黑腹滨鹬飞行的时间也变得更少，休憩的时间更多；但随着诸如滴滴涕（DDT）之类的杀虫剂因监管而减少，游隼又回来了，黑腹滨鹬的行为又恢复如前。

恐惧生态学

恐惧是一种强大的力量，不仅对过冬的黑腹滨鹬如此，对整个自然界也是如此。生态学家很早就知道，掠食者在生态系统中扮演着关键的角色，通过“谁吃谁”的连锁反应塑造了各个群落。但一项新研究揭示，塑造个体大脑和行为，以至整个生态系统的，不仅是“被吃掉”，还有对“被吃掉”的恐惧。这一新的研究领域，探索的是掠食者的非消耗效应，被称为“恐惧生态学”（fear ecology）。

长期以来，人类一直对掠食者及其带来的恐惧十分看重。作为地球上最成功的掠食者之一，人类几千年来都一直在用稻草人保护田地里的庄稼。在海洋环境中，对这种恐惧的利用也有一段历史。为了保护蛤蜊采集地，北美原住民（如加拿大太平洋海岸的努查努阿特人）会将死海獭固定在岸边，以吓跑海洋中那些饥饿的贝类掠食者。

伴随着驾驭恐惧的文化实践，对掠食者的看法也随着时间发生了令人着迷的转变。从历史上看，在殖民时期，也就是欧洲-美国移民在美洲大陆上迁徙并掠夺原住民土地的时代，定居者的主流看法是，避免牲畜损失的最佳方式是大范围地消灭捕食动物。因此，正是当时的反掠食者情绪，使得美洲狮、灰熊和灰狼（Canis lupus）在北美大片地区基本消失，而对狼的捕杀仍在继续，时至今日仍是一个有争议的问题。在包括黄石国家公园在内的许多地区，狼的重新引入也引发了争议。

即使是著名的自然保护主义者、哲学家兼作家奥尔多·利奥波德（Aldo Leopold，1887-1948），他在职业生涯的早期也希望能把狼消灭。他在1920年的一次会议上评论道：“必须抓住最后一头狼，否则这项工作就不能算是完全成功。”利奥波德后来放弃了这一观点，不过现代历史学家认为，他思想上的转变并不是许多人所认为的那种彻底的顿悟，而是因为他观察到一头母狼在被射杀后死去的情景。无论如何，利奥波德等人已经开始注意到掠食者消失后所产生的问题。例如，利奥波德担心，一旦美洲狮和狼被消灭，会对加拿大温哥华岛造成巨大影响，导致那里的鹿群过度繁殖。在他死后出版的《沙乡年鉴》（A Sand County Almanac，1949）一书中，他写道：“黄石已经失去了狼群和美洲狮，结果就是驼鹿在不断破坏植物，尤其是在冬季草场。”因此，对于重新将狼（和恐惧）引入黄石公园的争论一直持续到今天。

正是在这个掠食者被普遍杀戮的历史时期，大西洋两岸的数学家和生物物理学家开始研究掠食者与被掠食者相互作用的生态学基础。在自然界中，一切生物都需要食物，从为数不多的掠食者到众多的猎物，再到数量更多的植物。生态学家在思考生态系统的各个部分如何组合在一起的复杂方式时，设想了生物群落的结构，要么是“自上而下”，要么是“自下而上”。自下而上的群落是由大量的植物定义的，比如草，可以用来供养食草动物。自上而下的思路则引出了“关键掠食者”（keystone predator）这一概念。1966年，生态学家罗伯特·潘恩（Robert Paine）首次提出了这个概念，他研究了太平洋西北部多岩石潮间带群落的食物网。在那里，赭色海星（学名：Pisaster ochraceus）是顶级掠食者，以贻贝和藤壶为食，并控制着这些食物的数量。潘恩通过移除实验来检验关键掠食者的概念。赭色海星的移除引发了剧烈的变化，加剧了其余物种之间的竞争，导致它们的数量随着时间的推移越来越少。一年后，15个原始物种中有近一半消失了。这一研究和后续研究强调了关键物种在维持群落平衡和生物多样性方面发挥着不成比例的巨大作用。

恐惧的生态学效应

加拿大韦仕敦大学的生态学家莉安娜·扎内特（Liana Zanette）指出，在有关生态系统功能的思考中，另一个根本转变是认识到大多数时候“掠食者表现得相当糟糕”。掠食者的大多数攻击并不成功，许多动物都可以从死亡的魔爪中逃脱。濒死体验让这些猎物有机会提高下一次面临捕食时的生存技能，包括保持警惕等，这就造成了挨饿和被捕食之间的权衡——黑腹滨鹬面临的两难境地是，它们必须消耗能量进行飞行，以避免被游隼吃掉。猎物不能一边寻找食物，一边警惕着被捕食的危险。

扎内特与她的研究兼生活伴侣迈克尔·克林奇（Michael Clinchy）开创了自己的学术事业，即研究恐惧的生态学效应。克林奇开玩笑道，他们俩主要靠吓唬野生动物为生。他们主要通过实验操作来做到这一点。研究恐惧效应很有挑战性，因为正如扎内特和克林奇在最近的一篇综述文章中所写的那样，“尽管人们可以看到与恐惧相关的行为，也可以看到掠食者如何杀死猎物，但人们不能直接看到恐惧如何降低猎物的繁殖或生存机会，而是必须推断它的影响。”

1990年，史蒂芬·利马（Steven Lima）和劳伦斯·迪尔（Lawrence Dill）在加拿大不列颠哥伦比亚省的西蒙·弗雷泽大学发表了一篇综述论文，探讨了掠食者的影响可能不仅仅是直接导致死亡。在他们的推动下，行为科学家们认识到，掠食行为的非致命性有着被低估的重要价值。后来，在21世纪初，动物会在空间上对捕食风险做出反应的想法被概念化为“恐惧景观”（landscape of fear）。当前的“恐惧生态学”概念，主要关注动物如何决定吃什么、在哪里吃和什么时候吃，以及如何觅食和猎取食物。

研究恐惧的生态学意义的一个重要的自然实验室是“克鲁瓦尼北方森林生态系统项目”（Kluane Boreal Forest Ecosystem Project），这是一个研究掠食者猞猁及其主要猎物雪鞋兔的长期项目，位于加拿大育空地区的西南部。在那里的早期工作中，由生态学家查尔斯·克雷布斯（Charles Krebs）领导的研究人员将森林栖息地划分为许多面积1平方公里的区块，将完全自然的区块与有食物补充的区块、被围起来隔绝掠食者的区块，以及两者兼之的区块进行比较。他们发现，单是食物补充就能使雪鞋兔的数量增加两倍；而在隔绝了猞猁等食肉动物的区块里，野兔的数量也是食肉动物自由活动区块的两倍。

研究人员预计，如果这个过程只是简单的相加，那么通过补充食物并隔绝掠食者，将会使雪鞋兔的数量增加5到6倍。事实上，在更安全且食物更丰富的环境下，雪鞋兔的数量达到了之前的11倍。这些结果表明，食物与掠食者之间存在协同相互作用，并有其他某种行为、生理或心理上的因素影响了雪鞋兔对资源的利用能力。

这种因素似乎就是恐惧。扎内特解释道，众所周知，当动物感觉到周围有掠食者时，它们会暂停正在做的任何事情。但是，保持警惕是以牺牲其他重要活动为代价的，比如摄食。受惊的猎物会吃得更少。

最近的实验表明，猎物确实可以被吓死，这一点也不夸张。例如，瑞典隆德大学的生态学家科斯蒂·麦克劳德（Kirsty MacLeod）与包括克雷布斯在内的研究者合作，观察了怀孕雌性雪鞋兔的存活情况。这些野兔被捕获后关在围栏里，然后暴露在模拟的掠食者——一只经过训练的狗——面前。这种“掠食者暴露”的环境对雪鞋兔没有任何身体伤害，但会增加它们的压力水平，以至于成年雌性雪鞋兔的存活率下降了30%，其后代的存活至断奶的几率下降了85%以上。

如何量化恐惧的影响？

21世纪初，扎内特和同事们研究了不列颠哥伦比亚省海湾群岛上，食物和捕食对北美歌雀（学名：Melospiza melodia）成功繁殖的双重影响。他们设置了不同的站点，包括掠食者众多的大陆和更安全的沿海小岛，并对有些站点改变其食物可获得性，其他站点则不加改变，然后比较北美歌雀在这些站点筑巢繁殖的成功率。研究人员在一半的站点设置了供料器，使北美歌雀能获得额外的食物。结果发现，在掠食者较少的环境下，北美歌雀的繁殖成功率比掠食者较多环境下的同类高50%；在掠食者较多的环境中，有了额外的食物，北美歌雀的繁殖成功率也提高了50%。如果这些因素是累加的，那么在掠食者较少环境中添加食物有望帮助这些鸟类的繁殖成功率提高100%。事实上，增加食物和减少掠食者的综合效应最终使北美歌雀的繁殖成功率提高了200%。这种影响是协同作用的，与雪鞋兔的例子一样。

这一有趣的结果引发了人们的兴趣，人们希望通过实验来消除实际捕食的概率，从而量化恐惧的影响。为了保护野生北美歌雀的巢免受掠食者的侵害，扎内特和克林奇的团队使用了通电围栏和保护网。然后，他们通过播放掠食者的声音来控制恐惧暴露。通过悬挂在树上的扩音器，一群北美歌雀会听到12种掠食者的叫声，包括猫头鹰和浣熊；另一群北美歌雀听到的则是非掠食者的叫声。研究人员仔细观察鸟巢和幼鸟，分析北美歌雀的反应。

在这个2011年发表在《科学》（Science）杂志上的实验中，扎内特及其合作者发现，北美歌雀在没有被掠食者实际捕食（现场的摄像机为证），而只是被声音吓到的情况下，在繁殖季节产生的后代减少了40%。

雌性北美歌雀只要听到掠食者的叫声，就会变得惶恐不安，产下的蛋和孵出的后代也会更少。被这些惊恐的亲鸟所抚养长大的幼鸟，也很少能存活下来。对于那些幸存者，食物匮乏影响了它们的大脑发育。

克林奇表示，对于北美歌雀，“歌唱就意味着一切”。雌鸟会认为多样化的雄鸟歌声很性感。但扎内特和克林奇也发现，当雄性幼鸟因为父母的恐惧而吃得很少时，它们还未发育完全的大脑也就只能产生很少的曲目。不太会唱歌的雄鸟不太可能繁殖成功，这就意味着恐惧的影响可以跨越数代。研究者正一步步揭示这种恐惧信息的传递机制，在许多物种中，包括鸟类、野兔和人类，都已经发现了代际恐惧效应的证据。

恐惧的跨代效应在鱼类身上也可以看到。美国伊利诺伊大学厄巴纳-香槟分校的艾莉森·贝尔（Alison Bell）对一种名叫刺鱼的小鱼的恐惧进行了广泛研究。作为鸟类和其他鱼类的常见食物，刺鱼的自然死亡大部分是被捕食造成的。贝尔一直对刺鱼在掠食者面前如何表现出一系列不同的行为很感兴趣。她从之前的研究中了解到，成年刺鱼在接近掠食者时会产生压力激素——皮质醇。为了解这是否会影响下一代，她的实验室将怀孕的雌性刺鱼暴露在不可预知的掠食线索下，如模拟的矛和掠食性鱼类。研究小组对被掠食者追逐的雌鱼的卵及后代，与远离掠食者的对照组雌鱼的卵及后代进行了比较。他们发现，恐惧会产生众多后果，包括新陈代谢的改变，以及如何在食肉动物存在的情况下终生学习并存活下来。

大脑的变化

皮质醇似乎是很明显的信使化学物质，因此研究人员对其效果进行了试验。放射性示踪研究显示，刺鱼胚胎确实从环境中吸收了皮质醇。但是在三天之内，胚胎就把皮质醇排出卵子，而没有对其进行代谢。因此，至少在刺鱼身上，传递有关被捕食风险的可怕“信息”的机制仍然难以捉摸。艾莉森·贝尔说：“对于母体在掠食者暴露的环境下影响后代的机制，我们最合理的猜测是通过卵中的小分子核糖核酸（microRNA）。”小分子核糖核酸是一种参与调控基因表达的微小RNA分子。贝尔指出，到目前为止，支持这一观点的证据是互相关联的。她实验室的博士后詹妮弗·赫尔曼（Jennifer Hellmann）正在进行一项新研究，试图了解这些关于掠食者的跨代恐惧信息是否也可能通过父系的精子传递。从他们正在进行的实验中，已经有初步证据表明，精子中的这些“警惕”信息与那些通过卵子介导的信息一样明显。

艾莉森·贝尔指出，在有关母亲压力的人类生物医学文献中，充斥着对后代产生负面影响（比如认知缺陷）的证据。但是她和其他人的研究表明，在一个危险的世界里，掠食者暴露带来的压力可能是一种好处——会让后代为生活在高风险环境中做好准备。

扎内特和克林奇最近研究了鸟类受到惊吓时的大脑。在实验室中，他们将山雀分组，有的只听到掠食者（如老鹰和猫头鹰）的叫声，有的只听非掠食者（如五子雀和北美歌雀）的叫声。一周后，研究人员对每只山雀对“警报声”——受惊山雀发出的声音——的反应进行了测试。他们发现，比起只听到不具威胁性叫声的山雀，听到掠食者可怕叫声的山雀在听到警报声后，身体僵住的时间要长6倍。

研究人员对其中一组山雀的大脑进行了研究，主要分析恐惧和记忆中心。他们发现，对于不同的处理组，其大脑该区域的基因转录因子和化学开关DeltaFosB存在50%的差异。DeltaFosB可以改变基因，有时是长期的。即使是在声音暴露一周之后，山雀仍然保留着恐惧记忆，因为它们仍会再次僵住。从山雀在听到掠食者声音一周后对警报信号的反应来看，它们不仅仅形成了对特定掠食者的记忆：它们的杏仁核和海马体已经准备好识别周围的危险环境。

对山雀的研究揭示了类似创伤后应激障碍（PTSD）的行为，研究者也发现了与实验室大鼠和小鼠PTSD研究中相同的化学物质。目前，扎内特和克林奇正在进行的是两组牛鹂的持续恐惧实验，一组暴露于掠食者的声音，另一组则暴露于非掠食者的声音。他们发现，对掠食者声音的恐惧会改变大脑的恐惧和记忆中心（杏仁核和海马体）；声音停止播放一个星期后，受到惊吓的牛鹂大脑中生长的新神经元更少。这表明，受到惊吓的牛鹂会将恐惧记忆锁在大脑中，抑制新神经元的生长，而在正常情况下，新的神经元可能会覆盖已储存的记忆。他们对野生或半野生鸟类的研究与对人类PTSD的实验室动物研究结果相似，支持了类似PTSD的大脑和行为变化可能是自然常态的观点。

恐惧对群落和生态系统的好处

恐惧不仅对个体，而且对整个群落都会有深远的影响。在加拿大不列颠哥伦比亚省的海湾群岛，克林奇和扎内特研究了恐惧对整个潮间带群落的影响，试图了解恐惧是否会导致营养级联——相当于生态学上的多米诺骨牌效应。在温哥华岛的西侧，浣熊是中等水平的掠食者，与美洲狮、熊和狼等顶级掠食者共享栖息地，这些掠食者都对浣熊构成了威胁。但在主岛东面的海湾群岛，如利奥波德所指出的，这些掠食者早已被消灭，浣熊已经成为生态系统的主要角色，现在只对家犬表现出恐惧。

因此，海湾群岛的浣熊彻底改变了它们通常夜间活动的习惯。它们已经成为大胆的日间掠食者，以鸣禽为食，以潮间带的海鲜为食，可以在无处藏身的裸露海滩上游走数公里。在不必担心其他掠食者的情况下，海湾群岛的浣熊一直大量捕食鸟类和海洋无脊椎动物，包括蠕虫、螃蟹和贝类等。

扎内特和克林奇想知道，如果浣熊恢复了恐惧，情况会怎么样。他们在一些海滩上播放狗叫声，在另一些海滩上播放温和的海豹叫声，然后发现，在播放狗叫声的海滩上，即使过了一个月，浣熊也会减少摄食时间，花更多时间保持警惕。他们的发现表明，通过声音使动物恢复对掠食者的恐惧，可以给生态系统带来巨大的好处。

最近的研究表明，人类作为最可怕的掠食者，对其他顶级掠食者也有影响，比如美洲狮。目前，扎内特和克林奇正在与南非的研究人员合作，试图了解播放人类声音能否帮助狮子和犀牛等濒危物种躲避偷猎者。

科学家已经不再怀疑恐惧的深远影响。恐惧如何自然系统影响的证据也越来越多。加拿大阿尔伯塔大学的迈克尔·皮尔斯（Michael Peers）表示：“确定这种影响的真正程度正是下一步要做的”。

美国麻省大学达特茅斯分校的迈克尔·谢里夫（Michael Sheriff）表示，对于猎物如何受到掠食恐惧的影响，目前尚不清楚的“不仅仅是适应度方面的影响，还包括实际的数值”。他解释道，大量研究表明，被捕食的风险会影响生存和繁殖，科学家称之为“适应度效应”（fitness effect）。他所在的研究小组进行了一项元分析，发现表明掠食者的恐惧会影响种群大小的证据很少，“这是我们缺失的一个关键环节”。他还建议，未来研究的有效途径需要超越二元的、只有“掠食者—被掠食者”两个物种的相互作用，深入研究对掠食者的恐惧如何影响整个群落的复杂性。

正如谢里夫等人所指出的，迄今为止的恐惧实验存在的缺陷之一，便是人为设计。研究者使用了许多替代掠食者的物体，包括声音、气味和视觉模型等，以此研究恐惧效应。例如，有研究者就用训练有素的狗来取代郊狼。然而，“很难知道这些（在实验中）应用的（恐惧）线索有多少是在环境中自然发生的，”皮尔斯说道。皮尔斯是在克鲁瓦尼研究雪鞋兔行为的新一代科学家中的一员。他指出，在最近的实验中，恐惧刺激通常只集中在一种感官模式上，而且是在没有猎物被杀死的情况下进行测量的，而这些都是人为的情况。在《生态学》（Ecology）杂志的一篇文章中，他和其他十位合著者强调，这种人为的情况可能会高估恐惧在自然种群中所导致的后果。

恐惧在生态系统中的影响程度，以及模拟体验是否能反映真实的环境，这些话题都可能会引发持续的争论。但是，当我们对“恐惧生态学”的了解不断增加时，受益的就不仅仅是生态系统和濒危物种。越来越多的跨学科研究发现，随着恐惧生态学家和医学研究者之间的交流不断深入，可能更有助于我们理解人类的创伤后应激障碍，以及创伤的跨代影响。

正如黑腹滨鹬在被潮水淹没的河口上来回穿梭、上下翻腾一样，我们对恐惧如何影响个体大脑、种群、群落和生态系统的理解已经起飞，并且在前进的过程中仍然不断地改变方向。（任天）